中国农业大学植保学院彩万志、李虎、段元格团队揭示入侵害虫悬铃木方翅网蝽转录后调控网络的适应性演化

近日，中国农业大学植物保护学院彩万志、李虎、段元格团队在国际著名期刊Chemical Engineering Journal在线发表研究论文《入侵害虫网蝽的转录组、蛋白组、A-to-I编辑组对温度的动态响应》（Dynamic transcriptome, proteome, and A-to-I editome are associated with temperature adaptation in the highly invasive lace bug）。

悬铃木方翅网蝽（Corythucha ciliata）是半翅目异翅亚目网蝽科入侵害虫，为害悬铃木属的行道树，从1960年代开始已成为全球性的城市害虫。在全球气候变暖的大背景下，网蝽如何能快速扩散并适应不同的温度区域，其分子和演化机制是值得探究的问题。课题组前期的工作已经通过全球范围内的网蝽群体基因组分析鉴定到了Hsp相关基因调控区域的受选择位点（Du et al., 2025, Genomics, Proteomics & Bioinformatics），发现了入侵过程中对温度的适应。但这些调控区变异位点是否真的引起了下游基因表达的变化尚待验证。此外，除了基因表达的“量变”之外，转录后修饰A-to-I RNA编辑引起的序列改变（即“质变”）是否参与了温度适应也尚不清楚。

为了回答上述问题，本研究在实验室条件下对悬铃木方翅网蝽成虫进行三个温度下的处理（低温15℃、室温27℃、高温33℃），然后测定基因组、转录组、蛋白组（图1A）。通过基因表达量聚类和差异分析（图1B），鉴定到一个Hsp相关基因g07522，在之前的工作中显示它上游有14个SNP位点在中国种群中受选择（与原产地美国相比），有3个SNP位点在原产地美国种群中受到平衡选择（图1C），而在本研究数据中则发现该基因的表达量随着温度而梯度上升（图1D），说明上游调控区的受选择位点确实提高了该基因表达的可塑性。

图1 本研究实验设计与基因表达量分析

接下来，本研究在网蝽中系统鉴定到31278个A-to-I RNA编辑位点，其中绝大部分在内含子上，477个在编码区且改变氨基酸，即非同义编辑位点。在钠离子通道β亚基TipE基因上检测到13个非同义编辑和4个同义编辑位点，它们的RNA编辑水平都随着温度升高而梯度下降（图2A）。所有的编辑位点都通过Sanger测序得到验证（图2B），并且编辑水平变化与基因表达量变化没有相关性（图2C）。RNA编辑水平较高的几个位点在β亚基TipE的膜内、膜外和跨膜区域都有分布（图2D），且很多位于和α亚基Para的互作界面上（图2E），暗示了这些编辑位点的潜在调控功能。

图2 TipE基因上的RNA编辑位点水平随温度上升而下降

有趣的是，演化分析发现，β亚基TipE上发生的众多RNA编辑位点只在网蝽中存在，而在其它有过RNA编辑研究的物种如九香虫（半翅目）、西方蜜蜂（膜翅目）、黑腹果蝇（双翅目）中TipE都几乎不发生RNA编辑（图3A）；与之相反，α亚基Para在半翅目物种中没有发生RNA编辑，但在膜翅目和双翅目物种中却发生了大量的RNA编辑（图3B）。这种“补偿性演化”说明钠离子通道α/β亚基中可能需要至少一个亚基具备RNA编辑潜力，使之在环境温度变化时能灵活快速响应。